Nhiệm vụ của FBI được thành lập theo bộ luật số 28 của Hoa Kỳ, Phần 533, cho phép Tổng Chưởng lý Hoa Kỳ chỉ định quan chức để điều tra các tội ác chống lại Hoa Kỳ.[40] Những đạo luật khác cho phép FBI quyền và trách nhiệm điều tra các tội ác riêng biệt.

J. Edgar Hoover bắt đầu sử dụng ghi âm điện thoại vào thập niên năm 1920 trong thời kì Cấm Rượu ở Hoa Kỳ nhầm bắt những kẻ buôn lậu rượu.[41] Một vụ án năm 1927, một tay buôn lậu rượu bị bắt khi đoạn ghi âm được đưa đến Tòa án Tối cao Hoa Kỳ, vốn đã cho phép FBI được phép sử dụng ghi âm phục vụ quá trình điều tra và không được vi phạm Điều 4 Sửa đổi của Hiến pháp Hoa Kỳ, quy định FBI không được xâm phạm gia trang bất hợp pháp của người khác để hoàn thành việc ghi âm.[41] Sau khi Luật cấm Rượu bị bãi bỏ, Quốc hội Hoa Kỳ đã cấm việc ghi âm qua điện thoại, nhưng cho phép đặt máy nghe lén.[41] Trong trường hợp khác tại Tòa án Tối cao, tòa án quy định năm 1939 chiếu theo điều luật 1934, các chứng cứ do FBI thu thập được bằng cách thu âm lén điện thoại sẽ không được chấp nhận tại tòa.[41] Tòa án Tối cao năm 1967 đã thay đổi vụ án năm 1927, cho phép đặt máy nghe trộm, sau khi Quốc hội thông qua đạo luật "An toàn đường phố và kiểm soát tội ác trên xe buýt", cho phép các nhà chức trách thu âm qua điện thoại sau khi họ có trát bắt giữ.[41]

Nhờ vào đạo luật "Chống tham nhũng có tổ chức và Ảnh hưởng của băng Đảng" mà FBI có được công cụ để tiến hành các chiến dịch chống lại tội phạm có tổ chức. Theo đạo luật "Dân quyền" năm 1964, FBI đồng thời chịu trách nhiệm thực thi và điều tra các tội danh liên quan đến bạo lực sẽ bị truy tố bởi cơ quan chủ quản là Bộ Tư pháp. Ngoài ra FBI cũng hợp tác với Cơ quan Bài trừ Ma túy (DEA) theo đạo luật "Kiểm soát Chất gây nghiện" năm 1970.

Đạo luật "Ái Quốc Hoa Kỳ" đã gia tăng rất nhiều quyền lực cho FBI, đặc biệt trong việc thu âm qua đường dây hữu tuyến và kiểm soát hoạt động của Internet. Một trong những điều khoản gây tranh cãi nhiều nhất đó là điều khoản "ẩn mình và nhìn trộm" cho phép FBI có quyền khám nhà khi người chủ nhà đi đâu xa và không cần phải thông báo ngay cho chủ nhà mà phải chờ đến vài tuần sau. Dưới nhiều điều khoản trong đạo luật "Ái Quốc Hoa Kỳ", FBI được phép lật lại hồ sơ thư viện[42] của những nghi phạm khủng bố (điều mà Cục không được phép làm kể từ thập niên 1970).

Đầu thập niên năm 1980, Thượng viện tổ chức kiểm tra các hoạt động ngầm của FBI sau vụ tranh cãi Abscam. Năm sau đó, nhiều lời đề nghị được đưa ra nhằm thắt chặt lại các hoạt động của FBI.

Tháng 3 năm 2007, Tổng Thanh tra thuộc Bộ Tư pháp đã mô tả về FBI là "lạm dụng diễn ra khắp nơi và nghiêm trọng" trong việc gửi thư an ninh quốc gia, một loại trát hành chính được dùng để yêu cầu hồ sơ và dữ liệu liên quan đến một cá nhân nào đó. Bản báo cáo cho thấy giữa năm 2003 và năm 2005, FBI đã cấp phát hơn 140,000 thư an ninh quốc gia, rất nhiều trong số đó liên quan đến những người không hề có chút liên hệ nào đến khủng bố.[43]

Nguồn tin thu thập được để FBI dùng trong điều tra sẽ được trình bày cho Viên Chưởng lý hoặc viên chức thuộc Bộ Tư pháp phù hợp, người được phép quyết định nên đưa vụ việc ra tòa hoặc hành động khác.

FBI thường hay hợp tác trong công việc với các cơ quan liên bang khác, như "Tuần tra Bờ biển Hoa Kỳ" (USCG) và "Bảo vệ Biên giới và Hải quan Hoa Kỳ"(CBP) trong lĩnh vực an ninh hải cảng hoặc sân bay,[44] và "Ban An tòa Vận tải Quốc gia" trong điều tra máy bay rơi và các tai nạn nghiêm trọng khác. Cơ quan "Kiểm soát Nhập cư và Hải quan Hoa Kỳ"(ICE) là cơ quan duy nhất có đủ quyền lực gần với FBI để phối hợp điều tra. Sau vụ khủng bố ngày 11 tháng 9, FBI duy trì một vai trò đáng kể trong việc điều tra các tội liên bang.